第二次世界大戦中、ヒドラとの死闘により、キャプテン・アメリカは消息を絶った。エージェントのペギー・カーターは、キャプテン・アメリカと共に戦い、敵を倒したが、最愛の人を失った…。 時は1946年のニューヨーク。彼女の勤め先はアメリカ随一の秘密諜報機関SSR。しかし戦争が終わった今、雑用担当の閑職に就かされていた。そんなある日、戦友のハワード・スタークから秘密の任務を依頼される。彼女はスタークの執事エドウィン・ジャーヴィスの協力を得て、SSRには内密の独自捜査を開始する。