Det er 1946, og hos etterforskningsbyrået SSR (Strategic Scientific Reserve) blir Peggy satt til administrativt arbeid mens hun heller skulle vært i felten og stoppet skurker.
Det er 1946, og freden blir utfordrende for agent Carter når hun marginaliseres etter at mennene returnerer hjem. Hos etterforskningsbyrået SSR blir Peggy satt til administrativt arbeid mens hun heller skulle vært i felten og stoppet skurker. Hun prøver også å navigere livet som singel kvinne etter å miste sitt livs kjærlighet, Captain America. Når den gamle kjenningen Howard Stark anklages for å bruke sine dødeligste våpen, kontakter han Peggy for å finne de ansvarlige og renvaske navnet sitt.