En 1946, Peggy travaille pour la SSR (Section Scientifique de Réserve), mais se retrouve cantonnée à des tâches administratives alors qu'elle préférerait traquer les criminels sur le terrain.
Après la guerre, la paix n'a pas rendu que des services à l'agent Peggy Carter, qui se retrouve marginalisée par le retour des hommes au pays. Son travail pour la SSR se limite aux tâches administratives alors qu'elle préférerait traquer les criminels sur le terrain. Peggy tente par ailleurs d'avancer en tant que femme célibataire après la perte de son grand amour, Captain America. Quand son vieil ami Howard Stark se retrouve piégé pour avoir vendu des armes mortelles, il contacte Peggy pour trouver les coupables et être blanchi.