On vuosi 1946. Salaiselle SSR-järjestölle työskentelevä Peggy joutuu hallinnollisiin tehtäviin, vaikka sydän haikailisi kenttätöihin pahiksia nappaamaan.
Vuonna 1946 rauha on yllättävä takaisku agentti Carterille, joka joutuu sivuun miesten palatessa rintamalta kotiin. Salaiselle SSR-järjestölle työskentelevä Peggy joutuu hallinnollisiin tehtäviin, vaikka naisen sydän haikailee kenttätöihin pahiksia nappaamaan. Samalla hän yrittää viettää sinkkunaisen elämää menetettyään elämänsä rakkauden, Kapteeni Amerikan. Kun vanha tuttu Howard Starks joutuu lavastetuksi tuhoaseen käytöstä, hän pyytää Peggyä tuomaan todelliset syylliset vastuuteen.